創立年代不詳。『延喜式』神名帳（927）に「美幣沼神社」と記載されている。

近世まで忌部大明神と称した。私都郷の惣社。

明治元年に境内の稲荷神（保食神）と滝山の瀧神（瀬織津姫神）を合祀して、古称を重んじて改称した。

『因幡誌』に「社伝曰、祭神天太玉命と。按るに忌部は人の姓氏也、太玉命を以て祖神とす。美幣神と稱すること日本紀神代巻岩戸段に太玉命をして幣帛を作らしめ真榊木の枝に懸ること見ゆ。これその由縁なるべし」と見える。

また当社は始め字灰塚という所に鎮座していたが、後に現社地に遷座したと伝えられる。「みへぬじんじゃ」の別称も伝えられる。