創立年代不詳。

文明18年（1486）、因幡・伯耆の守護職、山名豊明が社殿を造営し、石清水八幡宮を勧請したとする説、小鴨庄の豪族、水谷出羽守が鹿首邑に社殿を造営し、宇佐八幡宮を勧請したとする説、神戸市の生田神社を勧請したとする諸説がある。

旧神社誌には永禄年中（1558～70）毛利元就の臣、伊藤加賀守により再興と記している。古く久米八幡宮と称したが、明治初年生田神社と改称した。

明治26年9月八幡神社と改称。大正2年旧余戸谷村の村社谷田神社（もと大坊天王　素盞嗚尊　宇迦之魂命） を合併した。

平成9年10月倉吉八幡宮と改称する。

現在の本殿は安永年間（1772～81）に建立、拝殿は大正年間の建立である。

現在、明倫地区及び小鴨地区の内生田、丸山、打吹団地の3町の氏神である。

昔、小鴨川の堤防が真夜中に切れる洪水があったが、白馬に乗った八幡様がひづめの音高く走って村人の目をさまし、氏子を救ったという説話が残る。