創立年代は不明だが、古くから真幡木大明神と称して崇敬されてきた。

明治初年に境内鎮座八幡大神宮（誉田別命）と荒神社（素盞嗚命）、荒神谷の山ノ神社（大山祇命）、椎木谷の佐羅谷瀧神社（速佐須良姫命）の4社を合祀して真幡木神社と改称した。

石鳥居は古く、享保15年（1730）の建立である。

なお、京都の城南宮摂社に真幡寸神社（式内社）があるが、同社の祭神は応神天皇となっている。